Η ιστορία του αεροδρομίου της Κέρκυρας ξεκινάει το 1937 με την προσγείωση ενός ελληνικού αεροπλάνου με σκοπό την επιθεώρηση της καταλληλότητας του εδάφους σχετικά με τη διαμόρφωσή του σε διάδρομο από/προσγειώσεων.

Στα χρόνια που ακολούθησαν μετά τον Δεύτερο Παγκόσμιο Πόλεμο, πραγματοποιήθηκαν διαδοχικές επεκτάσεις και αναβαθμίσεις τόσο του διαδρόμου και του χώρου στάθμευσης των αεροσκαφών, όσο και των κτιριακών εγκαταστάσεων του αερολιμένα.

Τον Απρίλιο του 1965, το αεροδρόμιο έγινε διεθνές με αποτέλεσμα να στελεχωθεί από δύο ελεγκτές εναέριας κυκλοφορίας (Βασιλακόπουλος και Δημητρούλιας) οι οποίοι έφτασαν εκεί με πτήση ενός De Havilland Comet της Ολυμπιακής Αεροπορίας.

Η αεροπορική κίνηση του αεροδρομίου κατά τις επόμενες δεκαετίες αυξήθηκε ραγδαία, καθώς το νησί αποτελεί πασίγνωστο τουριστικό προορισμό, με επισκέπτες και πτήσεις από όλη την Ευρώπη κατά τους θερινούς μήνες.

Αποτελεί ένα από τα 4 περιφερειακά ελληνικά αεροδρόμια όπου παρέχεται έλεγχος εναέριας κυκλοφορίας προσέγγισης και αναχώρησης με σύστημα radar, συγκεκριμένα από το 2000.

Η αναβάθμιση αυτή δημιούργησε μεγαλύτερη χωρητικότητα πτήσεων στην περιοχή και στα αφικνούμενα/αναχωρούντα αεροπλάνα. Ο αερολιμένας βρίσκεται μόλις 1 χιλιόμετρο νότια της πόλης της Κέρκυρας, στην περιοχή της Γαρίτσας.